История Айзпуте начиналась на нынешнем Церковном холме, где до 13-го века находилось городище куршей.

В 13-м веке замок куршей заняли немецкие рыцари и построили на том месте церковь, до сих пор являющуюся одним из старейших зданий в Курземе. Айзпуте в свое время был столицей Курземского епископата с Соборным капитулом, по другой берег реки Тебра немецкий Орден построил крепость с двумя наблюдательными вышками, позже перестроенную в замок. Река Тебра в то время обозначала границу между Ливонским Орденом и Курземским епископатом.

Средневековый г.Айзпуте располагался между нынешними улицами Атмодас, Яня и Католю, а в конце 17-го века город разросся в направлении улиц Елгавас, Калвенес и Кулдигас. Здесь сохранилась и застройка 18-го века. В историческом центре сегодня активно действуют различные культурные организации - резидентский центр артистов "Serde", галерея "Mētras māja", молодежный дом "Ideju māja" ("Дом идей"), Кукольная комната и студия ткачих.

Национальный состав города всегда был очень разнообразен, о чем свидетельствует присутствие немецкой и еврейской общин в Айзпуте, а также их культурного и исторического наследия. Айзпутская синагога, построенная в 1751 году, является самой старой из уцелевших синагог, сегодня это здание является Домом Культуры города.